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Hope estudió ballet en su adolescencia y participó en los programas de verano del Joffrey Ballet. Comenzó oficialmente su carrera en Chicago, donde participó en la producción de Chicago Speed the Plow, consiguiendo un gran éxito.

Su salto a la gran pantalla fue con la película Línea mortal en 1990. Ese mismo año también apracería en Solo en casa.

En 2003, Hope Davis recibió el Premio a la Mejor Actriz del Año del Círculo de Críticos de Nueva York por su trabajo en dos de las películas independientes más aclamadas por la crítica ese año: American Splendor. Por su papel de Joyce Brabner en esta misma cinta fue nominada a los Globos de Oro.

Aunque ha continuado con su carrera paralela en el mundo del teatro, en su filmografía podemos encontrar trabajos en las películas Corazones en Atlántida, Los impostores, Arlington Road, Mumford y Duma.

Davis reside en Manhattan con su marido, el actor Jon Patrick Walker, y su hija Georgia.