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John nació en el seno de una familia de actores de ascendencia irlandesa.

Por ese motivo, su vida en la interpretación empezó pronto. De niño acudió a clases en el Piven Theatre Workshop de Chicago y a sus doce años ya había participado en la realización de anuncios, poniendo la voz en off.

Aunque ya había formado parte de algunas producciones teatrales, su primera película fue la comedia Class en 1983. Pero no abandonó el escenario, motivo por el cual fundó el grupo de teatro Los Nuevos Criminales.

En su adolescencia triunfó en varias películas dirigidas al público de su edad. Tras interpretar papeles de reparto en 1997 consigue su primer papel protagonista en Un asesino algo especial, más tarde conseguiría un gran éxito de taquilla con el film de acción Con Air.

Siempre se ha sentido atraído por los papeles que le muestran como un hombre corriente, incluso un poco neurótico, un antihéroe, como por ejemplo en la cinta Cómo ser John Malkovich o en Alta Fidelidad.

En su tiempo libre le gusta practicar el kickboxing, y escuchar punk rock, como por ejemplo su grupo favorito The Clash.