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Hawkins debutó como Samanta en Todo o nada, e interpretó a Susan en El secreto de Vera Drake. También ha trabajado en Layer Cake (Crimen Organizado) de Matthew Vaughan, el velo pintado de John Curran, Waz de Tom Shankland y más recientemente en El sueño de Cassandra de Woody Allen.

Su papel como Anne Elliot en la reciente procucción televisiva de la brintánica ITV de la obra de Jane Austen Persuasión le mereció el premio Golden Nymph a la Mejor Actriz en el Festival de Televisión de monte Carlo de 2007. En televisión ha interpertaado papeles principales en la adaptación de simon curtis de la obra de Patrck Hamilton 20.000 Streets under the sky, suave tercipolepo, Byron, dando vida a Mary Shelley.

En teatro ha participado en notables representaciones como la produccion de howard Davies de La casa de Barnarda alba de Lorca en el National Theatre de Londres y la producción de Ian rickson de la obra d eJez Butterworth The winterling en el royal Court.